Die Ausbildung eines geschlossenen Territoriums wurde durch eine Erbteilung 1429 allerdings verhindert. Aus ihr gingen die Eberhardinische (Sonnenberger) Linie (bis 1511), die Jakobinische (Trauchburger) Linie (bis 1772) und die in den Ästen Wolfegg-Waldsee und Zeil-Trauchburg noch blühende Georginische (Zeiler) Linie hervor. Jakobs Enkel Friedrich trat als Ritter des Deutschen Ordens zum Protestantismus über und begründete die preußische Linie Waldburg-Capustigall.
1525 verlieh Kaiser Karl V. der Familie den Titel Reichserbtruchsess. 1628 wurde sie in den Grafenstand erhoben und 1803 erlangte sie die Fürstenwürde. Der Verlust der Donaustädte 1680 und der Verkauf von Friedberg-Scheer 1786 wurden durch den Erwerb zahlreicher kleinerer Herrschaften im Allgäu ausgeglichen. Als Inhaber der reichsständischen Territorien Wolfegg, Zeil, Trauchburg und Friedberg-Scheer hatten die Truchsesse Sitz und Stimme im Schwäbischen Reichsgrafenkollegium und beim Schwäbischen Reichskreis. Ihr Herrschaftsgebiet (rund 750 Quadratkilometer) wurde zwischen 1806 und 1810 von Württemberg und Bayern mediatisiert.
Das Haus brachte viele bedeutende Persönlichkeiten hervor: Otto von Waldburg-Sonnenberg war 1474 und 1479-91 Bischof von Konstanz. Aus der Georginischen Linie stammen Georg III. von Waldburg, der berühmte „Bauernjörg“, Maximilian Willibald von Waldburg-Wolfegg (1604-67), kaiserlicher General im Dreißigjährigen Krieg, und Konstantin von Waldburg-Zeil-Trauchburg (1807-62), demokratischer Abgeordneter der Frankfurter Nationalversammlung. Aus der Jakobinischen Linie waren Wilhelm von Waldburg (1469-1557), kaiserlicher Statthalter in Württemberg (1521-25), sein Sohn Otto von Waldburg Bischof von Augsburg (1543-73), und dessen Neffe Gebhard II. von Waldburg Erzbischof von Köln (1577-83).
Die gräflichen Häuser » Montfort-Tettnang und Waldburg waren durch mehrere Eheschließungen verwandtschaftlich miteinander verbunden.
- Heinrich V. von Montfort-Tettnang († 1394) war verheiratet mit Anna († 1429), Tochter des Grafen Johann II. von Waldburg-Trauchburg.
- Eberhard I. von Waldburg-Scheer und Friedberg († 1479), war mit der Tochter Wilhelms V. von Montfort-Tettnang, Kunigunde, verheiratet.
- Hugo XVlll. von Montfort-Tettnang († 1662) war der Gemahl von Johanna Euphrosina (†1651), der Tochter des Grafen Heinrich von Waldburg-Wolfegg-Zeil.
- Maria Franziska Elisabeth († 1726), Tochter Johanns X. (VIII.) von Montfort-Tettnang, war verheiratet mit Johann Christoph von Waldburg-Zeil († 1720).
- Ernst von Montfort-Tettnang († 1758) war verheiratet mit Maria Antonia Eusebia von Waldburg-Trauchburg-Scheer († 1767), Tochter von Graf Christoph Franz.